Nouvelles révélations sur l'évolution du pathogène de la peste.

26 juillet 2023

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par Eva Sittig, Christian-Albrechts-Universität zu Kiel

Les origines de la peste remontent à l'âge néolithique, avec les plus anciennes découvertes du pathogène causal Yersinia pestis provenant d'os humains vieux de 5000 ans. Dans l'histoire de la peste, on retient la peste justinienne de l'Antiquité tardive au VIe siècle et la soi-disant Peste noire du Moyen Âge tardif. Ils ont été manifestement causés par Y. pestis et, selon les estimations, ont décimé jusqu'à la moitié de la population dans certaines parties de l'Europe. Alors que des épidémies plus petites, limitées régionalement, se sont produites à plusieurs reprises au fil des siècles sur différents continents, une troisième pandémie de la peste a eu lieu du milieu du XIXe siècle au début du XXe siècle.

Initialement, cela a principalement touché l'Asie, en mettant l'accent sur l'Inde, puis s'est répandu dans le monde entier. Avec environ 15 millions de décès confirmés, il s'agit de l'une des pandémies les plus mortelles de l'histoire de l'humanité. La peste continue de se produire régionalement à l'époque actuelle et est presque toujours mortelle si elle n'est pas rapidement traitée par des antibiotiques.

Y. pestis a évolué en de nombreuses souches au fil des millénaires, par acquisition et perte de gènes. Des chercheurs du monde entier étudient l'évolution de Y. pestis pour en savoir plus sur les causes des pandémies historiques et les dangers que la peste continue de représenter.

Ils étudient notamment les caractéristiques génétiques du pathogène, responsables de la transmission, de la distribution géographique et de la gravité de la maladie, entre autres. Dans une nouvelle étude, une équipe de recherche de l'Université de Kiel et de l'Institut Max Planck de biologie évolutive à Plön (MPI-EB) a examiné les génomes anciens et modernes de Y. pestis, allant du Néolithique à la pandémie moderne.

Les chercheurs, dirigés par le Dr Daniel Unterweger, chef de groupe de recherche au MPI-EB et à l'Université de Kiel, ainsi que les professeurs Almut Nebel et Ben Krause-Kyora de l'Institut de biologie moléculaire clinique (IKMB) de l'Université de Kiel, ont découvert que Y. pestis a dû acquérir un nouvel élément génétique, appelé le prophage YpfΦ, entre le Moyen Âge et la pandémie moderne, qui est lié à la virulence du pathogène, c'est-à-dire à son effet pathogène.

Le prophage produit une protéine qui ressemble fortement à certaines toxines d'autres agents pathogènes, comme le pathogène du choléra. Les chercheurs, qui contribuent au Centre d'évolution de Kiel (KEC) de l'Université de Kiel, entre autres, ont récemment publié leurs résultats avec des collègues de l'Université du Danemark du Sud à Odense (SDU) dans le journal Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences.

L'équipe de recherche de Kiel a obtenu les échantillons génétiques grâce à une collaboration avec le Département de médecine légale de la SDU, qui gère du matériel squelettique provenant de divers musées danois. Dans ce cas spécifique, les scientifiques ont examiné les restes squelettiques de 42 personnes enterrées dans deux cimetières paroissiaux danois entre les XIe et XVIe siècles.

Les informations génétiques contenues dans les échantillons ont été séquencées et les gènes de Y. pestis qui y étaient présents ont été comparés à d'autres génomes publiés datant du Néolithique, du Moyen Âge et de l'époque moderne.

« Des recherches antérieures ont montré que, dans sa phase initiale d'évolution, le pathogène ne possédait pas le matériel génétique nécessaire pour une transmission efficace par la puce, ce qui est typique de la peste bubonique actuelle. Au cours de son évolution, Y. pestis a acquis un niveau remarquable de virulence, ce qui a contribué aux épidémies ultérieures de certaines des pandémies les plus meurtrières de l'histoire de l'humanité », explique le Dr Joanna Bonczarowska, premier auteur de l'article, qui a mené ces recherches dans le cadre de son doctorat à l'IKMB avec le soutien de l'École doctorale de recherche Max-Planck-International d'évolution biologique (IMPRS).

« Dans notre étude, nous montrons que toutes les souches connues de Y. pestis avant le XIXe siècle manquaient d'un certain élément génétique, le prophage YpfΦ », explique Bonczarowska.

Le prophage a probablement été acquis à partir de l'environnement par transfert latéral de gènes. Cette information génétique influence la virulence du pathogène, c'est-à-dire la gravité de la maladie résultant d'une infection. On a montré que les souches de Y. pestis ayant le prophage nécessitaient une dose létale significativement plus faible par rapport à celles sans YpfΦ. Cette acquisition de nouveaux éléments génétiques pourrait donc conférer un avantage à Y. pestis lors de la pandémie de peste moderne.

The mechanisms by which the prophage contributes to the increased virulence of the modern plague pathogen have not yet been researched in detail. Previous studies suggest that such new genetic information can help the pathogen to infect body tissues far away from the original site of infection. In their search for such a mechanism, the Kiel researchers examined all proteins encoded by the new DNA in question. They discovered that one of these proteins is very similar to a toxin known from other pathogens.

'This protein is similar in structure to zonula occludens toxin (ZOT), which facilitates the exchange of harmful substances between infected cells and has a damaging effect on the mucosa and epithelia. This connection was first discovered in the cholera pathogen, where it causes the typical gastroenteritis symptoms,' explains Bonczarowska. The Kiel researchers, therefore, want to investigate this ZOT-like protein in Y. pestis more closely in the future, as it offers a plausible explanation for the increased virulence of the plague pathogen in the present and recent past.

Such a rapid evolution of Y. pestis adds to the pandemic threat it continues to pose. 'Acquisition of new genetic elements may bring new symptoms of infection. These misleading signs of illness can make it difficult to diagnose plague in time and thus delay rapid treatment, which is essential for survival,' stresses Unterweger. 'In addition, some strains of the plague pathogen are already showing resistance to various antibiotics, which further contributes to the great potential danger of this disease,' Unterweger continues.

An important aspect of the work is also the newly discovered parallels to other bacterial species, as genetic elements highly similar to YpfΦ, were also found in other bacteria. These findings provide clues to their future evolution towards increased virulence.

Overall, the research results underline that there is a great deal of knowledge to be gained for modern science and medical application in the study of historical disease evolution using aDNA, which goes back hundreds or even thousands of years. 'Understanding how the pathogen was able to increase its harmfulness in the past, sometimes by leap evolution, will help us detect new forms of the disease and prevent new pandemics in the future,' summarizes Krause-Kyora.

Journal information: Proceedings of the Royal Society B

Provided by Christian-Albrechts-Universität zu Kiel